Convergence is Only Skin Deep: Craniofacial Evolution in Electric Fishes from South America and Africa (Apteronotidae and Mormyridae)

Synopsis Apteronotidae and Mormyridae are species-rich clades of weakly electric fishes from Neotropical and Afrotropical freshwaters, respectively, known for their high morphological disparity and often regarded as a classic example of convergent evolution. Here, we use CT-imaging and 3D geometric morphometrics to quantify disparity in craniofacial morphologies, and to test the hypothesis of convergent skull-shape evolution in a phylogenetic context. For this study, we examined 391 specimens representing 78 species of Apteronotidae and Mormyridae including 30 of 37 (81%) of all valid genera with the goal to sample most of the craniofacial disparity known in these clades. We found no overlap between Apteronotidae and Mormyridae in the skull-shape morphospace using PCA and a common landmark scheme, and therefore no instances of complete phenotypic convergence. Instead, we found multiple potential instances of incomplete convergence, and at least one parallel shift among electric fish clades. The greatest components of shape variance in both families are the same as observed for most vertebrate clades: heterocephaly (i.e., opposite changes in relative sizes of the snout and braincase regions of the skull), and heterorhynchy (i.e., dorsoventral changes in relative snout flexion and mouth position). Mormyrid species examined here exhibit less craniofacial disparity than do apteronotids, potentially due to constraints associated with a larger brain size, ecological constraints related to food-type availability. Patterns of craniofacial evolution in these two clades depict a complex story of phenotypic divergence and convergence in which certain superficial similarities of external morphology obscure deeper osteological and presumably developmental differences of skull form and function. Among apteronotid and mormyrid electric fishes, craniofacial convergence is only skin deep. Spanish Resumen Apteronotidae y Mormyridae son clados ricos en especies de peces debilmente electricos de aguas dulces Neotropicales y Afrotropicales, respectivamente, conocidos por su alta disparidad morfologica y, a menudo, considerados como un ejemplo clasico de evolucion convergente. Aqui usamos imagenes de tomografia computarizada y morfometria geometrica 3D para cuantificar la disparidad en las morfologias craneofaciales y para probar la hipotesis de la evolucion convergente de la forma del craneo en un contexto filogenetico. Para este estudio, examinamos 391 especimenes que representan 78 especies de Apteronotidae y Mormyridae, incluidas 30 de 37 (81%) de todos los generos validos, con el objetivo de muestrear la mayor parte de la disparidad craneofacial conocida en estos clados. No encontramos superposicion entre Apteronotidae y Mormyridae en el morfoespacio en forma de craneo utilizando PCA y un esquema de referencia comun y, por lo tanto, no hay instancias de convergencia fenotipica completa. En cambio, encontramos multiples instancias potenciales de convergencia incompleta y al menos un cambio paralelo entre los clados de peces electricos. Los mayores componentes de la variacion de la forma en ambas familias son los mismos que se observan en la mayoria de los clados de vertebrados: heterocephaly (es decir, cambios opuestos en los tamanos relativos del hocico y las regiones de la caja craneal del craneo) y heterorhynchy (es decir, cambios dorsoventrales en la flexion relativa del hocico y posicion de la boca). Las especies de mormiridos examinadas aqui exhiben menos disparidad craneofacial que los apteronotidos, posiblemente debido a limitaciones asociadas con un tamano cerebral mas grande, limitaciones ecologicas relacionadas con la disponibilidad de tipo de alimento. Los patrones de evolucion craneofacial en estos dos clados representan una historia compleja de divergencia y convergencia fenotipica en la que ciertas similitudes superficiales de la morfologia externa oscurecen diferencias osteologicas mas profundas y presumiblemente de desarrollo de la forma y funcion del craneo. Entre los peces electricos apteronotidos y mormiridos, la convergencia craneofacial es solo superficial. German Zusammenfassung Apteronotidae und Mormyridae sind artenreiche Familien von schwach elektrischen Fischen aus Neotropischen und Afrotropischen Flussen und Seen, welche bekannt fur ihre hohe morphologische Disparitat sind und oft als klassisches Beispiel von konvergenter Evolution herangezogen werden. Hier verwenden wir Computer-Tomographische Bild gebende Verfahren (CT-Scans) und 3D geometrische Morphometrie, um die Disparitat in kraniofazialer Morphologie zu quantifizieren und die Hypothese von konvergenter Evolution bezuglich Schadel-Form in einem phylogenetischen Kontext zu testen. Fur diese Studie untersuchten wir 391 Individuen aus 78 Arten aus den beiden Familien Apteroniotidae und Mormyridae, wobei Arten 30 von 37 gultigen Gattungen (81%) benutzt wurden, mit dem Ziel, die grossten kraniofazialen Disparitaten in diesen Gruppen abzudecken. Anhand einer PCA basierend auf einem gemeinsamen Markierungs-Schema (landmarking) fanden wir keine uberlappung zwischen Apteronotidae und Mormyridae in Schadel-Form Morphospace und daher auch keine Beispiele von kompletter phanotypischer Konvergenz. Stattdessen fanden wir mehrere potenzielle Falle von inkompletter Konvergenz und mindestens einen Fall von paralleler Verschiebung zwischen diesen Gruppen von elektrischen Fischen. Die grossten Komponenten in der Varianz der Form bzw. Gestalt in beiden Familien sind dieselben, die in den meisten Wirbeltier-Gruppen beobachtet werden: heterocephaly (d.h. entgegengesetzte Veranderungen in relativer Grosse der Schnauzen- und Gehirnschadel-Region des Schadels) und heterorhynchy (d.h. dorsoventrale Veranderungen in relativer Schnauzen-Krummung und Maul-Position). Arten der Familie Mormyridae zeigen weniger kraniofaziale Disparitat als Arten der Familie Apteronotidae, moglicherweise wegen der grosseren Gehirn-Grosse und okologischer Einschrankungen in Zusammenhang mit der Verfugbarkeit von verschiedenen Nahrungsmitteltypen. Die Muster von kraniofazialer Evolution in diesen beiden Gruppen zeichnen eine komplexe Geschichte von phanotypischer Divergenz und Konvergenz in welcher gewisse oberflachhliche ahnlichkeiten der externen Morphologie tieferliegende osteologische und vermutlich entwicklungsbiologische Unterschiede in der Schadelform und -funktion uberdecken. Kraniofaziale Konvergenz geht bei den Apteronotiden und den Mormyiden nicht unter die Haut. Portuguese Resumo Apteronotidae e Mormyridae sao clados ricos em especies de peixes eletricos de fraca descarga de agua doce Neotropical e Afrotropical, respectivamente, conhecidos por sua alta disparidade morfologica e frequentemente considerado como um exemplo classico de convergencia de evolucao. Nos usamos aqui, imagens de tomografia computadorizada e morfometria geometrica 3D para quantificar a disparidade morfologica craniofacial e testar a hipotese de convergencia evolutiva da forma do cranio em um contexto filogenetico. Para este estudo, nos examinamos 391 especimes representando 78 especies de Apteronotidae e Mormyridae, incluindo 30 dos 37 (81%) generos validos com o objetivo de amostrar a maior parte da disparidade craniofacial conhecida nestes clados. Nos nao encontramos sobreposicao no morfoespaco da forma do cranio entre Apteronotidae e Mormyridae usando PCA e um esquema comum de pontos de referencia, e portanto, nenhum caso de convergencia evolutiva completa. Entretanto, nos encontramos multiplos potenciais casos de convergencia incompleta, e ao menos uma mudanca paralela entre clados de peixes eletrico. Os maiores componentes da variancia da forma nas duas familias sao os mesmos observados para a maioria dos clados dos vertebrados:: heterocephaly (i.e., mudancas opostas em tamanhos relativos do focinho e regioes da caixa craniana), e heterorhynchy (i.e., mudancas dorsoventrais na flexao relativa do focinho e posicao da boca). As especies de mormyrideos aqui examinadas, exibem menos disparidade craniofacial que os apteronotideos, potencialmente devido a limitacoes associadas com o tamanho maior do cerebro e restricoes ecologicas relacionada a disponibilidade de tipo de alimento. Padroes de evolucao craniofacial nestes dois clados ilustra uma historia complexa de divergencia fenotipica e convergencia em que certas similaridades superficiais da morfologia externa obscurece as diferencas mais profundas osteologicas e presumivelmente de desenvolvimento da forma e funcao do cranio. Entre os peixes eletricos apteronotideos e mormyrideos, a convergencia craniofacial e somente aparente.